在曼彻斯特城的时期，菲尔·福登开始了他的职业生涯。2016年8月13日，他在2016-17赛季英格兰足球青年超级联赛中首次代表曼彻斯特城U-18队出场，全场比赛完毕，并在接下来的比赛中打入了自己在该联赛的首个进球。
2017年11月21日，在2017-18赛季欧洲冠军联赛小组赛中，福登首次替补亚亚·图雷登场，完成了自己在欧冠联赛的处子秀。同年12月16日，他在英超联赛对阵托特纳姆热刺的比赛中替补出场，完成了自己在英超的首秀。而在2017-18赛季英格兰联赛杯1/4决赛对阵莱斯特城的比赛中，福登获得了首发机会，并打满全场，完成了自己在英格兰联赛杯的首秀。
2018年9月26日，福登在英格兰联赛杯对阵牛津联的比赛中首发并打满全场，不仅参与了所有3个进球，还打入一球并送出一次助攻。2019年1月6日，他在足总杯对阵罗瑟汉姆联的比赛中首发并在第43分钟攻入一球，完成了自己在足总杯的处子秀和处子进球。同年3月12日，他在欧冠联赛对阵沙尔克04的比赛中打入了自己在欧冠的首个进球。4月20日，他在英超对阵托特纳姆热刺的比赛中攻入了自己在英超的首球。
2019年9月24日，福登在对阵普雷斯顿的比赛中完成了2019-20赛季的首次出场。随后的比赛中，他在欧冠联赛对阵萨格勒布迪纳摩的比赛中打入了当赛季的首个进球。
2020-21赛季中出场28次，在英超联赛中打入9粒进球，并送出5次助攻。他的表现帮助曼城赢得了英超冠军和联赛杯冠军，并且个人荣膺了英超赛季最佳年轻球员、PFA赛季最佳年轻球员等多项荣誉。在2021-22赛季中，福登继续取得出色的表现，包括在比赛中攻入进球并送出助攻，帮助球队获得重要胜利。他还在各项赛事中持续展现出色，成为球队的关键球员，并在年度评选中再次获得PFA年度最佳年轻球员的殊荣。总体来说，福登在这两个赛季中都取得了令人瞩目的成就，证明了他作为一名年轻球员的出色实力和潜力。
2022年8月13日，福登在英超第2轮比赛中传射一球，帮助曼城在主场4-0战胜伯恩茅斯。随后在9月7日的欧冠小组赛首轮比赛中，他再次攻入一球，帮助球队客场以4-0击败塞维利亚。接着在英超第8轮比赛中，福登再次取得进球，帮助球队客场3-0战胜狼队。10月2日，他代表曼城首次上演帽子戏法，打进了自己的第50个进球，成为瓜迪奥拉执教下最年轻的打进50球的球员，并帮助球队以6-3击败曼联。此外，福登还在其他比赛中取得进球和助攻，展现出色的个人能力和对球队的贡献。在2023年1月9日的足总杯第3轮比赛中，他再次破门并造点，成为近5个赛季在足总杯比赛均有进球入账的唯一球员，帮助球队4-0击败切尔西。最近，他在英超比赛中再次取得进球并创造机会次数创下新纪录，展现了他的持续进步和对球队的重要作用。
2023年3月1日，福登在足总杯第5轮比赛中攻入两球，帮助曼城客场3-0战胜布里斯托尔城。随后在3月4日的英超第26轮比赛中，他再次取得进球，帮助球队在主场2-0战胜纽卡斯尔联，并以22岁280天的年龄成为曼城队史在英超直接参与50球最年轻的球员；他的进球也使他的英超进球数据达到了9个，追平了他在2020-21赛季和2021-22赛季的表现。然后在3月19日的足总杯1/4决赛中，福登助攻哈兰德破门，帮助球队6-0战胜伯恩利。不幸的是，他在3月26日接受急性阑尾炎手术，缺席了几场比赛，但在4月18日回归球队训练。
而后，在5月4日的英超第28轮比赛中，福登替补出场并攻入一球，这也是他本赛季在英超的第10个进球，同时也是曼城自瓜迪奥拉执教以来在各项赛事中打进的第1000粒进球。然后在5月18日的欧冠半决赛次回合中，福登送出助攻，帮助曼城在主场4-0击败皇马晋级欧冠决赛。5月21日，他首发出战并帮助球队1-0击败切尔西，获得了个人第100场英超胜利，并收获了第五个英超冠军，成为有史以来最年轻的5次英超冠军得主。此外，5月25日的英超第32轮补赛中，他再次攻入一球，帮助球队客场1-1战平布莱顿。6月11日，在欧冠决赛中，福登替补登场并展现出色表现，帮助曼城1-0战胜国际米兰夺得冠军。
